主人公の高千穂珠洲は、綿津見村で龍神と人との調和を促す「玉依姫」候補として育てられた。だが、あるきっかけにより龍神が暴走し、巫女である母と姉代わりである八坂真緒を失った珠洲は、母の後を継ぎ玉依姫となる決意をする。ある日、行方不明になったはずの真緒が妖として現れ、玉依姫が持つ神器の「勾玉」を渡すよう珠洲に迫ってきた。

プレイヤーが主人公の藤森沙弥(名前変更可能)となり、"守護者"と呼ばれる少年たちとともに絆を深めながら宿命に立ち向かう女性向けAVG。攻略対象となる少年たちとさまざまな障害を乗り越えながら、最終的にお気に入りの少年と幸せなエンディングを迎えることがゲームの目的となる。本編はオーソドックスなノベル形式で進行し、選択肢を選ぶことで攻略対象キャラクターごとのルートに分岐していく。一度通過したルートをプレイ中は、"CHAPTER"機能を使って一瞬で好きな章へ飛ぶことが可能。ルートごとに物語の謎や各キャラクターに関する伏線が張り巡らされているので、複数のシナリオをプレイすることで大きな秘密が明らかになる。

鬼斬丸をめぐる戦いが終わり、平穏な日々を過ごす珠紀達。 玉依姫として覚醒した珠紀を優しく包み込む日々。 多くの謎が残される中、鬼斬丸の誕生秘話と 千年前に起こった真実が明かされる。 儚くも悲しい物語が再び語られる――

世の終わりを司る【剣】を封印し、 それを守り続けることを宿命とする、 1人の少女――玉依姫。 自らの背負う【罪】に苛まれる日々の中、 彼女はとあるカミとの邂逅を果たす。 その者は自身の存在を【罪】だと語る。 【罪】を背負った者たちの行く末は、いかなるものか。 白華舞う平安の世を舞台に、 古の玉依姫の物語が今幕を開ける。